Töölön viheralueiden voidaan katsoa saaneen alkunsa jo 1800-luvulla, huvila-asutuksen ja Töölön puistoyhtiön myötä. Hesperian huvila-alue ja Hesperian ravintola olivat helsinkiläisille tuttuja jo 1840-luvulta alkaen. Ne olivat osa laajaa Eläintarhan puistoaluetta, joka kuului ensin Kaivopuiston yhteydestä tutun kauppaneuvos Borgströmin perustamalle Töölön puistoyhtiölle. Kauppaneuvos Henrik Borgström vuokrasi Eläintarhan alueen 1800-luvun puolivälissä. Hänen suunnitelmissaan oli raivauttaa alue puistoksi ja perustaa sinne Kaivohuoneen tapainen vesiparantola Töölön kuuluisan terveyslähteen ympärille. Rautatien rakennustyöt kuivattivat terveyslähteen, mutta Helsingin suosituin puisto ehti syntyä. Alueelle suunniteltiin myös eläintarhaa, josta alue saikin nykyisen nimensä.
Eläintarhan alueen vuokra-aika Töölön puistoyhtiölle päättyi 1892. Vuonna 1904 puutarhalautakunta jätti valtuustolle kaupunginpuutarhuri Svante Olssonin vuonna 1900 laatiman suunnitelman, jossa Eläintarha-hanke oli laajennettu käsittämään Töölön-, Eläintarhan- ja Kaisaniemenlahtien rannat ja siihen oli liitetty myös Kaisaniemen sekä Hakasalmen- ja Hesperianpuistojen suunnittelu. Tavoitteena oli urheilullinen kansanpuisto. Kaupungin sisällä sijaitsevien merenlahtien ympärille haluttiin puistojärjestelmä, jonka istutetut rantatiet nivoisivat yhdeksi kokonaisuudeksi.
Yleinen suhtautuminen puistoihin oli muuttunut 1900-luvun ensimmäisellä vuosikymmenellä, kun Kaivopuiston ja Tähtitorninvuoren puiston rakennustyöt etenivät. Kaupunki alkoi laajentua Töölön suuntaan 1920–1930 luvuilla. Töölönlahden ja Eläintarhan alueen osalta puutarhalautakunnan tavoitteena oli tehdä siitä ”vähäosaisten” virkistysalue sekä urheilutoiminnan tyyssija. Erityisesti aikalainen Zacharias Topelius korosti tarvetta tavallisen kansan virkistysalueille. Siksipä alueen alkuperäinen luonto säilytettiin miltei kokonaan. Maaston viehättävillä kukkuloilla ja kallioilla työväestö viihtyi. Puistoa rakennettiin osin hätäaputöinä ja siitä tuli suosittu kansanpuisto.
Olssonille oli tärkeää, että ihmiset pääsevät veden äärelle kävelemään ja samalla he voivat ihailla puita ja pensaita. Liikaa koristeistutuksia kansanpuistossa ei saisi olla. ”Työmies ja yleensä vähävarainen luokka tarvitsee luonteeltaan vähemmän hienostuneita oleskelupaikkoja, missä ujostelematta voidaan aterioida omasta eväspussista, sotkea hiukkasen munankuorilla sekä tanssahdella ilman liikaa yleisöä,” todettiin sen ajan lehtikirjoituksissa. Hesperia-Hakasalmenpuisto avattiin yleisölle v. 1903. Hakasalmen huvila ja huvilan puutarha siirtyivät kaupungille ja tulivat osaksi kansanpuistoa.
Samaan aikaan puuhattiin myös toista Helsingille tärkeää viheraluetta. Asemakaavaosaston edeltäjä valmisteli omaa ehdotustaan, johon liittyi Keskuspuistoajatus. 1906 vahvistetussa Töölön asemakaavassa alue esitetään laajana puistona kenttineen ja käytävineen. Arkkitehti Bertel Jungin (1872–1946) ajatus Keskuspuistosta valmistui vuonna 1911 ja se esiteltiin vuonna 1913.
Linnunlaulun koristeelliset huvilat ovat olennainen osa Töölönlahden maisemaa. 1880-luvulla kaupunki ryhtyi vuokraamaan Eläintarhasta huvilatontteja ja parissa vuosikymmenessä tonteille nousi kaikkiaan 15 huvilaa talleineen ja ulkorakennuksineen. Linnunlaulun huviloiden vaiheet ovat olleet moninaiset ja arvostus sen mukaista. Rakennuksia on sanottu sekä professorinvilloiksi että vuokrakasarmeiksi, slummeiksi ja rakennustaiteen helmiksi. Seitsemän viidestätoista on purettu ja numerot 8,9, ja 12 riippuvat aivan rautatien jyrkänteen reunalla.
Lahden länsirantaa pitkään hallinneet ja lahtea saastuttaneet teollisuuslaitokset ja yksityiset huvilat hävitettiin yksi toisensa jälkeen. Hesperianpuistossa on ollut sokeri-, saippua -, suopa- ja kynttilätehdas, pelikorttitehdas sekä säilyketehdas. Tehdasmenneisyydestä kertoo junaraiteen pohja, joka on vieläkin näkyvissä kohoumana nurmen pinnassa. Tehtaista erityisesti sokeritehdas saastutti aikanaan ikävästi Töölönlahtea ja sen jäljiltä lahtea ei vieläkään uskalleta ruopata uimakelpoiseksi. Töölönlahden veden laatu paranee kuitenkin vuosi vuodelta, koska Taivallahdesta, Rajasaaren kulmalta, pumpataan sinne merivettä. Tavoitteena on pitää lahti merenlahtena, mutta uimarannaksi siitä ei vielä ole.
Puistoa on sittemmin kohennettu tarpeen vaatiessa. Hesperianpuiston suosittu pesäpallokenttä sai väistyä arkkitehti Alvar Aallon (1898–1976) suunnitteleman Finlandia-talon tieltä 1970-luvulla. Arkkitehtien Hyvämäki, Karhunen ja Parkkinen suunnittelema Oopperatalo ja sen amfiteatteri lohkaisivat puistosta palasen vuonna 1993, mutta toivat myös lisäarvoa. Amfiteatteri on suosittu lekottelupaikka ja pienten tapahtumien näyttämö.
Rannan hopeasalavat istutettiin paikalleen vuoden 1940 loppupuolella. Puistoympäristöä kohennettiin ensin vuoden 1940 olympialaisia varten, joita ei sodan takia koskaan pidetty ja uudestaan vuoden 1952 olympialaisiin. Rannan tärkeä uudistus tehtiin 1990-luvulla, kun kävelytietä levennettiin ja se jaettiin graniittipaadella erillisiin jalankulku- ja pyöräreitteihin. Valaistus uusittiin Helsingin juhlavuotta varten vuonna 1999. Parhaillaan suunnitellaan rantarakenteita ja salavakujanteen uusimista. Jotta mitään arvokasta ei menetettäisi on puistosta on tehty historiallinen selvitys ja kasvillisuusinventaario.